.hack//DUSK conta a história de Shugo e Rena, um casal de irmãos gêmeos que viviam separados devido ao divórcio dos pais. Sem ter o contato de seu irmão, Rena acaba entrando em um concurso da CC Corporation e ganha como prêmio os personagens de Kite e Black Rose, os lendários .hackers que, há quatro anos atrás, haviam salvo o The World e como recompensa o modelo (skin) de seus personagens não poderiam mais ser utilizados por ninguem. Aproveitando isso, Rena incentiva seu irmão Shugo a usar o personagen de Kite e a passar a se encontrar com ela dentro do The World. No entanto, ao mesmo tempo que os irmãos começão a jogar e conhecer novos amigos, eventos misteriosos começam a ocorrer no The World, pessoas começam a cair em coma na vida real e monstros "bugados" voltam a atacar o mundo (semelhante ao incidente do crepúsculo). Mas como isso pode ser possivel se os .hackers resolveram o incidente? Qual a ligação dos problemas recentes e o retorno dos personagens lendários Kite e Black Rose?